Ferrocarriles de la Junta de Andalucía sacó a concurso público las obras de construcción del tranvía,  que se dividieron en seis tramos distintos y que tenían un plazo de ejecución de unos veinte meses.  Estas obras, además de la construcción de la plataforma para el tranvía, incluyeron la reurbanización y remodelación del paisaje urbano en las avenidas por las que circularía el tranvía y la construcción de un aparcamiento disuasorio a las afueras.

En febrero de 2009 se licitaron las obras de construcción por un valor de 96,54 millones de euros. El presupuesto abarcaba la obra civil, consistente en la ejecución de la plataforma del tranvía, las paradas y el tendido de la vía y la implantación de los sistemas de electrificación, el edificio de talleres y cocheras, las actuaciones de seguridad y señalización, así como la integración urbanística. Así se convertiría en la mayor obra realizada en la historia de la ciudad.

Las obras comenzaron el 14 de abril de 2009 y trajeron consigo los cortes de las principales avenidas de la ciudad y la reconfiguración, tanto del tráfico como de las líneas de autobús urbano. Durante el periodo de obras se descubrieron abundantes restos arqueológicos de gran valor histórico. En total se hallaron, recuperaron y catalogaron 25.000 piezas en los seis tramos del recorrido.

En febrero de 2010 se procedió a la compra de las los trenes que darían servicio al tranvía. Se encargaron cinco unidades del modelo Citadis 302 al fabricante Alstom por 26 millones de euros que fueron financiados por la Junta de Andalucía que posteriormente lo cedió al Ayuntamiento de Jaén, que pagaría su coste en cuotas mensuales.​ El consistorio planteó que cada uno de los trenes de color verde oliva y lila, tuvieran una decoración distinta con motivos emblemáticos de la ciudad, para lo que convocó un concurso de ideas entre los alumnos de las escuelas e institutos públicos que después serían corregidas y ejecutadas por un equipo de diseñadores profesional.

Las obras del tranvía de Jaén finalizaron en diciembre de 2010 y dos meses más tarde el ayuntamiento anunciaba el comienzo las pruebas del tranvía sin pasajeros, que tendrían una duración de cuatro meses y se probarían paulatinamente todas las unidades conforme fuesen llegando al edificio de cocheras.. El 10 de febrero de 2011 una unidad del tranvía salía por primera vez del edificio de Vaciacostales y recorría por primera vez las calles de Jaén.​

El 3 de mayo de 2011 se producía el primer viaje del tranvía de Jaén con pasajeros. El Ayuntamiento informó que al encontrarse aún el tranvía en pruebas, durante los cinco primeros meses el servicio sería gratuito. El primer día se contabilizaron 4.800 pasajeros y el segundo 8.366.

El entonces líder de la oposición y candidato por el Partido Popular, José Enrique Fernández de Moya, intensificó las críticas que desde el principio había planteado al proyecto. Presentó un recurso para que se paralizase el periodo de pruebas del tranvía, aduciendo que se producían en plena precampaña de las elecciones municipales; rechazando el recurso la Junta Electoral al no apreciarse que la coincidencia de ambos hechos pudiese interferir en las elecciones.

El 9 de mayo la empresa concesionaria de los autobuses urbanos de la ciudad — Autobuses Castillo — presentó una demanda en los juzgados al tranvía de Jaén por competencia desleal, ya que argumentaban una desigualdad de condiciones entre ambos servicios al ser gratuito el servicio del tranvía en su periodo de pruebas. El juez dio la razón a la concesionaria y ordenó la «suspensión de la gratuidad del servicio público» pero dado que los sistemas informáticos y logísticos de la venta de billetes aún no estaban preparados para cobrar a los pasajeros, el Ayuntamiento de Jaén anunció que se veía obligado a suspender la circulación del tranvía hasta que el sistema estuviese finalizado. El 20 de mayo de 2011 fue el último día de servicio del tranvía de Jaén, solo 17 días después de su inauguración.

El tranvía nunca volvió a funcionar. En junio de 2011 se celebraron las elecciones municipales y se eligió como alcalde a José Enrique Fernández de Moya, que anunció que no iba a volver a poner en marcha el tranvía debido al elevado coste que suponía para las arcas municipales, suspendiendo su inauguración definitivamente. En su primer pleno, el nuevo alcalde aprobó una petición formal a la Junta para que el gobierno andaluz se hiciese cargo del total o la mayor parte del coste del servicio.

El nuevo gobierno municipal, a pesar de evidenciar públicamente en repetidas ocasiones su nula afinidad por el tranvía, se comprometió a buscar salidas al proyecto para no desaprovechar la infraestructura ya construida. En octubre de 2011 entra en conversaciones con el fabricante de los trenes (Alstom), la empresa de ingeniería ferroviaria Gea 21 y Autobuses Castillo, que se muestran interesadas en explorar una concesión conjunta del tranvía. La negociación finalmente no fructificó al no ser suficientemente interesante para las compañías la propuesta económica del ayuntamiento.

En febrero de 2012 Ferrocarriles de la Generalidad de Cataluña se pone en contacto con el Ayuntamiento de Jaén para negociar la explotación del servicio durante al menos un año. Los vagones volvieron a circular en pruebas en el mes de junio para comprobar que seguían funcionando, aunque el operador catalán finalmente acabó rechazando el proyecto tras realizar una auditoría sobre el estado del servicio.

En los años siguientes el tranvía quedó totalmente paralizado en un cruce público de acusaciones entre el gobierno del Ayuntamiento de Jaén y el de la Junta de Andalucía: El ayuntamiento exigía que la Junta de Andalucía se encargase del coste de mantenimiento y explotación del proyecto mientras que el gobierno andaluz se mantenía en el acuerdo firmado en la legislatura anterior. El Ayuntamiento incluso llegó a recurrir al Defensor del Pueblo Andaluz para que confirmase que efectivamente el coste de 5 millones de euros anuales era inasumible para el municipio.

La ruptura definitiva de las negociaciones se escenifica el 26 de julio de 2013, cuando el alcalde de Jaén viaja a Sevilla para «devolver las llaves del tranvía a la Junta», afirmando que el Ayuntamiento se desentendía por completo de la infraestructura.

Con el paso de los años, la infraestructura del tranvía, totalmente abandonada, se ha deteriorado notablemente debido al vandalismo y a la falta de mantenimiento. Los daños son visibles en la mayoría elementos arquitectónicos de las paradas, las máquinas de venta, el césped artificial, la catenaria y los adoquines de las vías, en parte debido a que la plataforma es usada habitualmente como aparcamiento de vehículos.​ En 2014, el mal estado de los adoquines provocó un accidente a un motorista, por lo que el gobierno municipal tuvo que abonarle los daños.

Tras las elecciones generales de 2015, Fernández de Moya obtiene un escaño en el Congreso de los Diputados, por lo que el que hasta entonces era concejal de urbanismo, Javier Márquez Sánchez, asciende a la alcaldía. El nuevo alcalde se muestra proclive desde su investidura a retomar las negociaciones con el gobierno de la Junta de Andalucía para recuperar el tranvía.

En 2016 se producen varias reuniones entre el alcalde de Jaén y la presidenta de la Junta de Andalucía para pactar un nuevo modelo de explotación. En 2017 la Junta se compromete a negociar un nuevo modelo de explotación conjunta del tranvía entre ambas administraciones, para lo que solicita realizar una auditoría técnica que cifre, dado el mal estado de las infraestructuras tras años de abandono, el coste que tendría la reparación de la plataforma para su puesta en marcha de nuevo.

En enero de 2018, las administraciones comienzan a atisbar un principio de acuerdo en las negociaciones para la reactivación del tranvía: La Junta realiza una propuesta por la que el gobierno andaluz se compromete a sufragar el 60% del coste de la infraestructura.

El 10 de mayo de 2018 la Junta de Andalucía y el ayuntamiento firmaron un acuerdo definitivo para la reactivación del tranvía de Jaén tras siete años desde su inauguración fallida: el gobierno andaluz se encargaría de sufragar el 75% de los 1,5 millones de euros en los que se estiman los costes de explotación anuales, mientras que el consistorio asumiría el 25% restante. El 12 de junio el pleno del ayuntamiento corroboró este plan declarando de interés metropolitano los servicios del tranvía, requisito necesario para que la administración autonómica se hiciese cargo de su gestión.​ En septiembre de 2019 se produjo la primera reunión técnica entre administración autonómica y Ayuntamiento de Jaén donde ser acordó verificar y actualizar las cantidades pendientes de pago.

En marzo de 2023 la Junta licitó los contratos para la revisión y puesta a punto de la infraestructura, la cual se encontraba muy deteriorada tras más de una década de abandono. Una inversión total de 6,2 millones de euros que fueron financiados al 74 % con fondos Next Generation EU de la Unión Europea.